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Während der Südlichen Sung-Periode reiste Dogen Zenji nach China, um Dharma zu studieren. Nachdem er viele Tempel besucht hatte, begegnete er im Alter von 26 Jahren Nyojo Zenji, dem Abt des Klosters Tendosan Keitokuji und Dharma-Erben der Soto Zen-Linie. Aufgrund dieses glücklichen Zusammentreffens war Dogen Zenji in der Lage, bei Nyojo Zenji zu studieren und schließlich authentisch vermittelten Buddha-Dharma zu erben, wie einst von Shakyamuni Buddha begründet.
Unmittelbar nach seiner Rückkehr nach Japan im Alter von 28 Jahren verfasste Dogen Zenji das Fukan-zazengi (Universelle Empfehlung von Zazen) um den authentisch übermittelten Buddha-Dharma zu verkünden. Trotz des Widerspruchs von Seiten älterer Schulen des japanischen Buddhismus, insbesondere der Mönche vom Berg Hiei, erachtete Dogen Zenji es als eine dringende Aufgabe, wahre Sucher des Weges zu fördern, um die authentisch übermittelten Lehren zu verkünden. Mit diesem Gedanken ließ er sich zunächst am Tempel Koshoji in Uji und dann am Tempel Eiheiji in Echizen nieder. Getreu seinem Gelöbnis, dass auch nur ein Mensch, sogar ein halber Mensch, genug sei, widmete er sich voll und ganz der Aufgabe, wahre Anhänger des Buddha-Weges zu finden.
Dieser Geist ist dann von Dogen Zenji auf seine Nachfolger übergegangen: An Koun Ejo Zenji, den zweiten Abt des Daihonzan Eiheiji, und von Ejo Zenji an Tettsu Gikai Zenji, der den Daijoji Tempel in Kaga gegründet hat. Tettsu Gikai Zenjis Schüler Keizan Zenji war der nächste Dharma-Erbe. Zu den Schülern von Keizan Zenji gehörte dann auch Meiho Sotetsu Zenji, der später den Yokoji-Tempel erbte, und Gasan Joseki Zenji, der Daihonzan Sojiji-Tempel erbte. Diese Meister brachten viele außerordentliche Schüler hervor, die die Lehren der Soto Zen-Schule in Japan verbreiteten.
Obwohl die Rinzai-Zen-Schule, die ihre Prägung ebenfalls vom chinesischen Zen erhalten hatte, die Unterstützung und das Vertrauen von vielen Mächtigen, einschließlich der Shogun-Regierung und des Adels, genoss, zählte die Soto-Zen-Schule zu ihren Anhängern hauptsächlich reiche Familien in ländlichen Gegenden, aber auch das einfache Volk. Daher verbreitete die Soto Zen-Schule ihre Lehren hauptsächlich auf dem Lande.
Gegen Ende der Kamakura-Periode und zu Beginn der Muromachi-Periode gründete die Rinzai Zen-Schule fünf Haupttempel in Kyoto und Kamakura. Das war der Anfang des Systems der „Fünf Berge - Zehn Tempel“ (Gozan-Jissetsu). Dies förderte sehr stark die Entwicklung der vom Zen-Geist beeinflussten Kultur, besonders in der Literaturbewegung, die als Gozan-Bungaku (Literatur der fünf Berge) bekannt wurde. Im Gegensatz dazu vermied die Soto Zen-Schule Bindungen an zentrale Mächte und zog es vor, sich mit den einfachen Leuten zu verbinden und die Bedürfnisse der Allgemeinbevölkerung anzusprechen und dabei langsam, aber beständig immer weiter zu lehren. Natürlich erfuhr die Soto-Zen-Schule im Lauf der Geschichte auch Zeiten, die von Verwirrung und Veränderung geprägt waren.
Die Gründung des jidan seido (System der Laienmitglieder in Tempeln) durch das Shogunat in der Tokugawa-Periode führte zur zentralistischen Organisation und Kontrolle der Tempel im ganzen Land. Diese Zeit erlebte viele außerordentliche Lehrmeister der Soto Zen-Schule. Dazu gehörten Gesshu Soko, Manzan Dohaku und Menzan Zuiho. Diese Meister spielten eine wichtige Rolle bei der Überwindung von Fehlentwicklungen in der Übertragung des Dharma, und sie betonten gleichzeitig die Notwendigkeit, zur ursprünglichen Übermittlung des Dharma von Angesicht zu Angesicht (menju-shiho) zurückzukehren, wie es Dogen gelehrt hatte. Dies war Teil einer Bewegung, den ursprünglichen Charakter der Soto-Zen-Schule wiederzubeleben. Es führte auch zu umfangreicher Forschung und Aufarbeitung der Traditionen der klassischen Soto Zen-Schule, beginnend mit dem großen Werk Shobogenzo (Die Schatzkammer der Erkenntnis des wahren Dharma) von Dogen Zenji.
Seit der Meiji-Restauration basierte die Regierung wieder auf der Autorität des Kaisers und seiner Göttlichkeit, wie es durch die Shinto-Theologie gelehrt wurde. Aufgrund der engen Beziehung zwischen dem Kaiserhaus und der einheimischen Religion war die Regierung bestrebt, die traditionelle Shinto-Religion in den Mittelpunkt der Gesellschaft zu rücken. Sie trennte damit Shinto und Buddhismus und versuchte den Buddhismus auszulöschen. Die Regierung ging sogar so weit, zu verkünden, dass es notwendig sei, „Buddha hinauszuwerfen und Shakyamuni zu stürzen“ (haibutsu-kishaku). Dies erwies sich als großer Schlag gegen die buddhistische Welt, aber die verschiedenen Schulen des Buddhismus waren in der Lage, diese Probleme zu bewältigen.
In dieser Periode trat in der Soto Zen-Schule Ouchi Seiran Koji auf den Plan. Er überarbeitete die ursprüngliche Version von Dogens Shushogi (Bedeutung von Übung und Prüfung). Azegami Baisen Zenji vom Daihonzan Sojiji-Tempel und Takiya Takushu Zenji vom Daihonzan Eiheiji-Tempel überarbeiteten ihrerseits den Text von Ouchi und erklärten ihn zur Vorgabe für die Verbreitung der Lehren der Soto Zen-Schule. Shushogi hat bei der Popularisierung der Lehren unter Laien eine wichtige Rolle gespielt. Heute hat sich die Soto Zen-Schule zu einer wichtigen religiösen Bewegung entwickelt, die in Japan etwa 15000 Tempel und rund acht Millionen Anhänger umfasst.